Steve Rogers leder det nye team af Avengers, hvis opgave det er at forsvare menneskeheden. Men da en mission resulterer i civile tab, vokser det politiske pres for at indføre statslig kontrol med teamet. Denne nye virkelighed splitter Avengers i to lejre – en anført af Steve Rogers, som mener, at Avengers skal kunne forsvare menneskeheden uden politisk indblanding, og en anført af Tony Stark, der overraskende vælger at støtte myndighedernes intervention.